The contributions of sleep-related consolidation to emotional item and associative memory.

Abstract

Extant empirical evidence of the past two decades suggests a pivotal role of sleep in system consolidation of episodic memory. Models of active system consolidation (Diekelmann & Born, 2010; Rasch & Born, 2013) propose that periods of restricted sensory processing that are pervasive during slow wave sleep (SWS) provide the opportunity of coordinated reactivations. These reactivations are assumed to result in subsequent redistribution of memory representations from intermediate maintenance in the hippocampus toward long-term storage in neocortical networks. However, newly emerging evidence (Genzel, Spoormaker, Konrad, & Dresler, 2015; Hutchison & Rathore, 2015) indicates that a consolidation process, which is highly distinct from the former framework, unfolds across periods of rapid eye movement (REM) sleep, fostering the selective enhancement of emotional memory retrieval. Critically, the interactions of both processes with regard to emotional associative memory have remained largely unexplored at present. This motivated the objectives of the present thesis, which aimed to generate a more comprehensive understanding of the differential contributions of consolidation processes during SWS and REM sleep to (non-)emotional item and associative memory retention. This was addressed in two consecutive experiments, which examined behavioral performance changes across different intervals of sleep, and aimed to link these to specific oscillatory features of SWS (sleep spindle activity) and REM sleep (right-frontal theta lateralization). In experiment 1 consolidation processes were studied in a split-night-design, which contrasts the effects of early night sleep (entailing high amounts of SWS) with those of late night sleep (which is predominated by REM sleep episodes). In order to dissociate item memory from distinct retrieval of contextual features, participants performed a source memory task that ascertained the accurate recognition of (non-)emotional images, as well as the accurate retrieval of the initial screen location (right or left) during encoding. Analyses revealed a significant consolidation benefit for emotional images with regard to item recognition, irrespective of sleep. Source memory performance was differentially modulated across early and late night sleep as a function of stimulus valence. While early night sleep was associated with a selective retention benefit for neutral source memory, late night sleep yielded a selective benefit to emotional source recognition across sleep. This dissociation was further substantiated on a neurophysiological level, by means of selective correlations between spindle power (SWS) and neutral memory performance in the early sleep group, which was complimented by a selective association between right-frontal theta laterality (REM sleep), and emotional source recognition in the late sleep group. As such, the results of experiment 1 genuinely revealed dissociable processes related to the consolidation of emotional and neutral source memory emerging across sleep. Moreover, this extends prior conceptions (Spoormaker, Czisch, & Holsboer, 2013) of consolidation processes during REM sleep, as these were believed to be confined to item memory reprocessing. Experiment 2 attempted to address the generalizability of these previous findings with regard to the critical timing and duration of these consolidation processes, as well as concerning the effects of perceptual integration processes at the encoding stage. In order to examine performance changes across a restricted sleep interval entailing high proportions of REM sleep, an early morning nap paradigm was employed in which participants were randomly allocated to a wakeful control condition or to a 120-minute nap sleep condition in the early morning hours. As previous effects with regard to REM sleep (experiment 1) may be bound to certain preconditions at encoding (Murray & Kensinger, 2012), specifically to the inherent level of perceptual integration between emotional items and source features, experiment 2 adopted a different approach requiring the active integration of both components at the encoding stage. To this end, item and associative recognition were probed by means of a paired-associates task, which required the accurate retrieval of arbitrary object-scene-associations (entailing emotional or neutral scenes) formed during the encoding phase. Analyses yielded a selective, sleep-related retention benefit in associative recognition for both stimulus categories. However, this benefit in performance was again partially dissociable on a neurophysiological level as evident by selective correlations between spindle density during non-rapid eye movement (NREM) sleep and neutral associative memory performance. These results reinforce the former findings of experiment 1, demonstrating that similar consolidation effects related to SWS and REM sleep can be retained on a behavioral level after a brief interval of sleep during the daytime and in a dissimilar task design, requiring active integration of item and context at encoding. However, the lack of a robust correlation with regard to right-frontal theta lateralization signifies that the circadian modulations and neurophysiological specifics of REM sleep, place certain restrictions on the accurate assessment of related processes in diurnal nap paradigms. In summary, the present thesis constitutes a first systematic approach towards dissociating the contributions of REM sleep and SWS to emotional associative memory consolidation, across two consecutive but dissimilar study designs. The yielded findings originally suggest that consolidation processes during both sleep stages are dissociable, but beyond this, contribute independently to memory retention of emotional and neutral associations. This was also substantiated on a neurophysiological level with regard to selective correlations between oscillatory features of both sleep stages and memory performance. Moreover, in support of previous conceptions (Hutchison & Rathore, 2015), it was genuinely established that REM sleep exhibits the unique capacity to influence associative memory of emotional stimuli. The exact mechanism by which this is accomplished remains to be elucidated in future experiments.

Eine Vielzahl empirischer Befunde der letzten zwei Jahrzehnte belegen, dass der Schlaf eine tiefgreifende Rolle in der Gedächtniskonsolidierung zwischen unterschiedlichen Gedächtnissystems einnimmt. Sukzessive verfeinerte Modelle über aktive Vorgänge der „Systemkonsolidierung“ (Diekelmann & Born, 2010; Rasch & Born, 2013) legen nahe, dass Phasen eingeschränkter sensorischer Verarbeitung, die über den Tiefschlaf hinweg dominieren, ein Zeitfenster bieten in dem Gedächtnisspuren im Hippocampus in koordinierter Weise reaktiviert werden können. Diese Reaktivierungen gehen mit einer Integration der jeweiligen Gedächtnisinhalte in neokortikalen Netzwerken einher, die eine langfristige Aufrechterhaltung des Gedächtnisabrufs ermöglichen. Neue Befunde (Genzel et al., 2015; Hutchison & Rathore, 2015) legen allerdings nahe, dass sich ein weiterer Konsolidierungsprozess über den Schlaf hinweg vollzieht, der zu einer selektiven Aufrechterhaltung emotionaler Gedächtnisinhalte beiträgt. Dieser Prozess ist wiederum assoziiert mit dem Auftreten von REM-Schlaf (REM, engl. Rapid Eye Movement) Episoden. Bislang ist jedoch unklar, wie beide Konsolidierungsprozesse über unterschiedliche Schlafstadien hinweg miteinander interagieren in Bezug auf das emotionale Assoziationsgedächtnis. Dies bildete den Ausgangspunkt der vorliegenden Arbeit, die ein umfassenderes Verständnis hinsichtlich der Beiträge unterschiedlicher Konsolidierungsprozesse im Tiefschlaf und REM Schlaf in der Aufrechterhaltung des (nicht-)emotionalen Item- und Assoziationsgedächtnisses anstrebt. Dies wurde in zwei aufeinander aufbauenden Experimenten näher beleuchtet, in denen behaviorale Leistungsveränderungen über unterschiedliche Schlafintervalle untersucht wurden mit dem Ziel diese mit spezifischen oszillatorischen Merkmalen des Tiefschlafs (Schlafspindel Aktivität) und des REM Schlafs (Rechts-frontale Theta Lateralisierung) in Verbindung zu bringen. In Experiment 1 wurden diese Konsolidierungsprozesse in einem „Split-night-design“ untersucht, das die Möglichkeit bietet, frühen Nachtschlaf (mit hoher Tiefschlafdauer) mit spätem Nachtschlaf (der von REM-Schlaf Episoden dominiert wird) zu kontrastieren. Um das Itemgedächtnis von dem distinkten Abruf kontextueller Merkmale dissoziieren zu können, wurde eine Quellengedächtnisaufgabe von den Probanden bearbeitet, in der sowohl das Wiedererkennen (nicht)emotionaler Bilder als auch der Abruf der initialen Bildschirmposition (rechts oder links) in der Lernphase erfasst wurde. Die berichteten Analysen weisen auf einen signifikanten Konsolidierungsvorteil für das Wiedererkennen emotionaler Bilder über die Zeit hinweg hin, der jedoch unabhängig vom Schlaf auftritt. Die Quellengedächtnisleistung wird hingegen differentiell über den frühen und späten Nachtschlaf in Abhängigkeit von der Stimulusvalenz aufrechterhalten. Während früher Nachtschlaf mit einer selektiven Aufrechterhaltung des neutralen Quellengedächtnisses assoziiert war, konnte der späte Nachtschlaf mit einer selektiven Erhaltung des emotionalen Quellengedächtnisses in Verbindung gebracht werden. Diese Dissoziation war darüber hinaus auf neurophysiologischer Ebene nachweisbar anhand selektiver Korrelationen zwischen der Spindelaktivität im Tiefschlaf und der neutralen Gedächtnisleistung über den frühen Nachtschlaf und einer selektiven Korrelation zwischen der rechts-frontalen Theta Lateralisierung im REM Schlaf und der emotionalen Quellengedächtnisleistung über den späten Nachtschlaf. Die Ergebnisse des ersten Experiments eröffnen eine neue Perspektive, indem sie die Existenz zweier dissoziierbarer Prozesse in der Konsolidierung des emotionalen und neutralen Quellengedächtnisses über den Schlaf hinweg nahelegen. Im Zuge dessen erweitern die vorliegenden Ergebnisse vorangegangene Konzepte (Spoormaker et al., 2013) der Gedächtniskonsolidierung im REM Schlaf, die bislang eine eingeschränkte Wirkung auf das Itemgedächtnis prädizierten. Das Ziel von Experiment 2 war es, diese neuen Ergebnisse auf ihre Generalisierbarkeit hin zu prüfen, insbesondere hinsichtlich der kritischen Zeitverlaufs und der Dauer der zugrundliegenden Konsolidierungsprozesse und in Bezug auf die Bedeutung perzeptueller Integrationsprozesse während der Enkodierphase. Um Veränderungen in der Gedächtnisleistung über ein kurzes Schlafintervall mit hohen REM-Schlaf-Anteilen zu untersuchen wurde ein Kurzschlaf Paradigma am frühen Morgen eingesetzt in dem Probanden einer Wachkontrollbedingung oder einer 120-minütigen Tagschlafbedingung am frühen Morgen zugewiesen wurden. Die vorangegangenen Ergebnisse aus Experiment 1 hinsichtlich der Effekte des REM-Schlafs könnten unter Zugrundelegung der Literatur (Murray & Kensinger, 2013) an bestimmte Bedingungen während er Enkodierungsphase gekoppelt sein, speziell an den inhärente Grad der perzeptuellen Integration zwischen emotionalen Items und ihren Quellenmerkmalen. Um dies zu prüfen wurde in Experiment 2 eine andere Herangehensweise mit einer Gedächtnisaufgabe, die eine aktive Integration beider Komponenten während der Enkodierung erforderlich machte, gewählt. Item- und Assoziationsgedächtnis wurden über das Behalten paarweise gelernter Assoziationen zwischen (nicht)emotionalen Bildern und Alltagsobjekten erfasst. Die korrespondierenden Analysen erbrachten einen selektiven, schlafbezogenen Vorteil in der Aufrechterhaltung der assoziativen Gedächtnisleistung über die Zeit hinweg in beiden Stimuluskategorien. Darüber hinaus war dieser Effekt erneut teilweise dissoziierbar auf neurophysiologischer Ebene, was sich in selektiven Korrelationen der Spindeldichte während des non-rapid eye movement (NREM) Schlafs zu der neutralen Assoziationsgedächtnisleistung wiederspiegelte. Diese Ergebnisse untermauern die vorangegangen Befunde aus Experiment 2, indem ähnliche Konsolidierungseffekte des Tiefschlafs und des REM Schlafs über ein kurzes Schlafintervall am frühen Morgen und innerhalb eines Aufgaben-Paradigmas, dass die aktive Integration während der Enkodierungsphase erforderte, auf behavioraler Ebene bestätigt werden konnten. Dennoch verweist das Ausbleiben einer robusten Korrelation zu der rechts-frontalen Theta Lateralisierung im REM-Schlaf darauf, dass zirkadiane Modulationen und neurophysiologische Besonderheiten des REM-Schlafs gewisse Begrenzungen in der akkuraten Erfassung dieser Prozesse innerhalb von Kurzschlaf-Paradigmen während des Tages setzen. Die vorliegende Arbeit stellt eine erste systematische Annäherung an eine Dissoziierung der Beiträge des Tiefschlafs und des REM-Schlafs in der Konsolidierung des emotionalen Assoziationsgedächtnisses dar, die über zwei aufeinander aufbauende aber unterschiedliche Studiendesigns hinweg angestrebt wurde. Die daraus hervorgegangenen Ergebnisse legen erstmals nahe, dass Konsolidierungsprozesse über beide Schlafstadien dissoziierbar sind aber darüber hinaus gehend eigenständig zu einer Aufrechterhaltung der Gedächtnisleistung für neutrale und emotionale Assoziationen beitragen. Dies konnte auch auf neurophysiologischer Ebene über selektive Korrelationen zu oszillatorischen Merkmalen beider Schlafstadien substantiiert werden. Darüber hinaus konnte erstmalig nachgewiesen werden, dass Prozesse während des REM Schlaf über die Kapazität verfügen auf das assoziative Erinnern emotionaler Inhalte einzuwirken in Übereinstimmung zu neueren theoretischen Konzepten (Hutchison & Rathore, 2015). Der genaue Mechanismus über den dies bewirkt wird muss in zukünftigen Experimenten näher beleuchtet werden.