Universität Hohenheim
 

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Havenstein, Nadine

Causes and consequences of alterations in stress physiology, immunity and oxygen delivery in a small mammalian hibernator

Ursachen und Auswirkungen von Veränderungen in Stress Physiologie, Immunität und Sauerstoffversorgung in einem kleinen Winterschläfer.

(Übersetzungstitel)

Bitte beziehen Sie sich beim Zitieren dieses Dokumentes immer auf folgende
URN: urn:nbn:de:bsz:100-opus-14384
URL: http://opus.uni-hohenheim.de/volltexte/2018/1438/


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SWD-Schlagwörter: Winterschlaf
Freie Schlagwörter (Englisch): Stress hormones , Reproduction , hibernation , energy restriction
Institut: Institut für Zoologie
Fakultät: Fakultät Naturwissenschaften
DDC-Sachgruppe: Tiere (Zoologie)
Dokumentart: Dissertation
Hauptberichter: Fietz, Joanna PD
Sprache: Englisch
Tag der mündlichen Prüfung: 20.10.2017
Erstellungsjahr: 2017
Publikationsdatum: 20.02.2018
 
Lizenz: Hohenheimer Lizenzvertrag Veröffentlichungsvertrag mit der Universitätsbibliothek Hohenheim
 
Kurzfassung auf Englisch: The different functions and activities of an organism require substantial amounts of energy and thus compete for the limited available resources. During demanding situations, allocation decisions potentially result in trade-offs between physiological processes that can have consequences on the performance and fitness of an individual. Endocrine mediators, especially glucocorticoid hormones (GCs) build the bridge between environmental stimuli and the responses of an individual via regulating energy allocation and numerous other physiological processes as well as behavior and are therefore of special interest in ecophysiological studies. The immune and the oxygen delivery system represent two vital body functions that are essential for survival and respond sensitively to altered environmental conditions, nutrient deficiencies and stress hormone levels, representing therefore further suitable targets of investigation in ecophysiological studies.
Our study species, the edible dormouse (Glis glis) is a small arboreal rodent characterized by an extraordinarily long hibernation period. The aim of this study was to elucidate physiological mechanisms underlying the evolution of life history strategies and variations in fitness parameters associated with stressful and demanding situations like hibernation, reproduction, limited food availability and high population density. To achieve these goals urinary GC levels as well as white and red blood cell (WBC and RBC) parameters were investigated and urine samples were examined for haemoglobinuria of free ranging edible dormice in South Western Germany.
Results of this study reveal that the post-hibernation period represents an extremely challenging period for edible dormice as their phagocytic cells, the immunological first line of defense, obviously become depleted during the extended hibernation period and recover only slowly at the beginning of the active season. The need to invest into the restoration of regressed organs and body functions directly after hibernation when high quality food is still limited, may explain the delayed recovery of these innate immune cells. Slightly elevated cortisol levels presumably reflect the mobilization of energy from body stores for these restoration processes. As the phenomenon of low phagocyte counts was even more pronounced at the beginning of a low food year and the few neutrophils present in the blood of dormice were primarily immature, preparatory mechanisms occurring during late arousals of the hibernation period seem to determine the regeneration of phagocytes before hibernation is terminated. This, in turn, indicates that dormice are able to predict upcoming food availability and, consequently, future reproductive effort and accordingly invest into physical-physiological recovery. Apparently edible dormice trade off restoration of regressed organs for immunity. Survival probabilities of edible dormice are lowest at that time of the annual cycle, suggesting that this post-hibernation impairment of the innate immune system may entail detrimental effects for their fitness.
Elevated cortisol levels during mating and gestation-lactation, respectively, show that reproduction represents a stressful life history event in both sexes. This event furthermore coincides with drastic increases in the ratio of phagocyte to lymphocyte counts (P/L ratio), a stress response of the immune system, as well as distinct impairments in the oxygen delivery system. The latter seems to be in a large part due to energetic and nutrient deficits and large amounts of senescent RBCs. High frequency of haemoglobinuria in females support the notion of a nutrient-deficient anaemia. When all reproductive effort has ended, cortisol levels decrease whereas the strong increases in the P/L ratio persist until the end of the active season which gives notice of the prolonged immunological effects of chronic stress. As mortality is increased during reproductive years, the high cortisol levels measured during reproduction suggest an allostatic overload that has exceeded adaptive levels and the high P/L ratios might represent a pivotal indicator for the beginning of a stress-induced deprivation of immunity that contribute to reduced survival.
Prolonged food limitation does not elevate cortisol levels and P/L ratios, supporting the hypothesis that food availability is predictable for edible dormice and that a restriction therefore does not cause considerable stress. During late summer of a low food year the oxygen delivery capacity is decreased. However, erythrocyte parameters furthermore indicate a senescent RBC pool, suggesting that a reduced erythrocyte production is part of the energy saving strategy. As survival is increased during years of low food availability, these findings indicate that dormice are able to perfectly adapt to prolonged periods of limited food availability.

 
Kurzfassung auf Deutsch: Die verschiedenen Funktionen und Aktivitäten eines Organismus benötigen erhebliche Mengen an Energie und stehen daher im Wettstreit um die nur begrenzt verfügbaren Ressourcen. Die Untersuchung dieser physiologischen „Trade-offs“ kann Aufschluss über die Mechanismen geben, die der Evolution von „Life History“ Strategien und Populationsrückgängen zugrunde liegen. Da endokrine Mediatoren, insbesondere Glucocorticoid Hormone (GCs), die physiologischen Reaktionen eines Organismus auf Stimuli aus der Umwelt vermitteln und diverse Körperfunktionen regulieren, sind Variationen in GC Konzentrationen von großem Interesse für ökophysiologische Studien. Das Immun- und das Sauerstofftransportsystem sind für das Überleben essentielle Körperfunktionen, die sensitiv auf veränderte Umweltbedingungen reagieren. Dementsprechend sind weiße und rote Blutzell- (WBC und RBC) Indizes geeignet, den Gesundheitszustand von Individuen zu beurteilen.
Unser Studientier, der Siebenschläfer (Glis glis), ist ein arboreales Nagetier aus der Familie der Bilche (Gliridae). Ziel dieser Studie war, anhand von Variationen in WBC und RBC Parametern, Urin-GC Konzentrationen sowie dem Auftreten von Hämoglobinurie die Auswirkungen von anspruchsvollen Situationen auf die physiologischen Mechanismen zu ziehen, die der Evolution von "Life History“ Strategien und Populationsdynamiken zugrunde liegen. Dafür wurden freilebende Siebenschläfer beider Geschlechter von 2012 - 2014 in ihrer aktiven Phase in Deutschland untersucht.
Ergebnisse zeigen, dass die ersten Wochen nach dem Winterschlaf eine äußerst sensible Phase für Siebenschläfer darstellt, da die phagozytierenden Zellen, ihre immunologisch erste Verteidigungslinie, offensichtlich über die ausgedehnte Winterschlafzeit absterben und sich deren Zahlen zu Beginn der aktiven Saison nur langsam erholen. Die Notwendigkeit, nach dem Winterschlaf in die Regeneration zurückgebildeter Organe zu investieren, während qualitativ hochwertige Nahrung noch fehlt, führt offensichtlich zu leicht erhöhten GC-Leveln. Zu Beginn eines Jahres mit geringem Futterangebot ist das Phänomen der erniedrigten Phagozytenzahl sogar noch verstärkt und die wenigen im Blut vorhandenen Neutrophilen sind jung oder unreif. Dies deutet darauf hin, dass Siebenschläfer in der Lage sind, die bevorstehende Futterverfügbarkeit und den Reproduktionsaufwand vorherzusehen und dass sie bereits gegen Ende der Winterschlafphase ihre Zellprozesse entsprechend aktivieren. Jedoch scheint die Rehabilitation der Zellen des angeborenen Immunsystems aufgrund des negativen Energiestatus nach dem Winterschlaf eingeschränkt zu sein. Während dieser Zeit im Jahreszyklus ist die Überlebenswahrscheinlichkeit am geringsten, demzufolge zieht dieser „Trade-off“ zwischen Energieaufwand und Immunität nachteilige Konsequenzen für die Fitness der Tiere nach sich.
Erhöhte Cortisol-Konzentrationen während der Reproduktion zeigen, dass dieses „Life History" Ereignis Männchen wie Weibchen stark beansprucht. Gleichzeitig tritt eine Beeinträchtigung des Sauerstofftransportsystems sowie ein deutlicher Anstieg im Verhältnis der Phagozyten zu den Lymphozyten Zahlen (P/L Quotient) auf, welches eine Stressantwort des Immunsystems darstellt. Die Verminderung der Sauerstofftransportkapazität scheint größtenteils auf energetische Limitierungen und einen Mangel an Nährstoffen bei gleichzeitig gehäuft auftretenden alternden Erythrozyten zurückzuführen zu sein. Die insbesondere bei Weibchen häufig auftretende Hämoglobinurie unterstützt diese These. Nach Beenden der Reproduktionsaktivitäten gehen die Cortisolkonzen¬trationen zurück, während die massiven Anstiege im P/L Quotient bis zum Ende der aktiven Saison bestehen bleiben, was auf nachhaltige Auswirkungen von chronischem Stress auf das Immunsystem hindeutet. Da die Mortalität in Reproduktionsjahren bei Siebenschläfern deutlich erhöht ist, weisen die hohen Cortisolwerte während der Reproduktion auf eine allostatische Überlastung hin. Der hohe P/L Quotient scheint in diesem Zusammenhang einen entscheidenden Indikator für eine beginnende Verminderung der Immunfunktion durch chronischen Stress darzustellen.
Das Ausbleiben eines Anstiegs der Cortisolkonzentration und des P/L Quotienten bei lang anhaltender Futterlimitierung stützt die Hypothese, dass die zukünftige Futterverfügbarkeit für Siebenschläfer vorhersehbar ist und -unter anderem aufgrund der Vorhersehbarkeit- keinen Stress verursacht. Im Spätsommer eines Futtermangeljahrs ist die Sauerstofftransport-Kapazität reduziert, weitere RBC-Parameter zeigen einen alternden Erythrozyten-Bestand an. Dies lässt darauf schließen, dass eine reduzierte Erythrozytenproduktion Teil einer Energie-Einspar-Strategie ist. Da die Überlebenswahrscheinlichkeit in Jahren begrenzter Futterverfügbarkeit hoch ist, demonstrieren diese Ergebnisse die Anpassungsfähigkeit von Siebenschläfern an eine lang andauernde Limitierung in der Nahrungsverfügbarkeit.

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