Universität zu Köln

Philipp H., Schiffer (2014). A genomic perspective on variations in the molecular toolkit for development and on the evolution of parthenogenesis in Nematoda. PhD thesis, Universität zu Köln.

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Abstract

The phylum Nematoda is characterised by a huge diversity of species that exploit almost all habitats on earth. Despite their prevalence in a wide range of different ecosystems, nematodes adhere to a strikingly strict Bauplan with only minor variations, even between two large groups that split more than 400 million years ago. The conservation of the final adult body form is quite special and not common in other animal taxa; this exceptional conservatism in the Bauplan, and the very similar patterns of early development observed in the model organisms C. elegans, P. pacificus and Ascaris together, have led scientist to suggest that these mechanisms of early development are archetypical for the phylum. However, analysis pioneered in the Schierenberg laboratory throughout the last 25 years challenged this view by describing considerable variations of early development in several species from different branches of the phylum. These observations together with data from divergent species in Panarthropoda gave rise to the question whether the molecular toolkit for nematode development could be subject to change as well. In the thesis presented here, this question is addressed from a genomic perspective, assembling and analysing large-scale data from species on different taxonomical levels. Based on these data comparisons have been made ranging from species at phylogenetically antipodal positions in the phylum separated by hundreds of millions of years of evolution to genera in one specific clade of the nema- tode tree, and finally the comparison of two closely related genera. In all these taxa Gene Regulatory Networks (GRNs) of early development are analysed and set into perspective with the common model of the nematode developmental toolkit drawn from C. elegans. I used these assays to test whether recently widely discussed theories on the role of GRNs for development deliver valid predictions for the evolution of early development in Nematoda. In fact, I find that the emerging picture supports such hypotheses of GRN evolution: in many pathways intermediate genetic switches appear to be exchanged by processes collectively called “Developmental System Drift (DSD), while upstream and downstream acting genes are more likely to be conserved. Despite this disparity across Nematoda, an analysis of genes retained across all Bilateria shows that this hugely diverse taxon, comprising Nematoda, could be characterized by aprocess of minimal divergence namely the phase in development when the adult body form is constructed. In Nematoda, parthenogenesis evolved in several genera, with a hotspot in clade IV of the phylum. The data sampled to assess the evolution of development in this thesis are used to elucidate the origin and molecular mechanisms underlying parthenogenesis in the genus Panagrolaimus. While the establishment of a re-shuffling mechanisms of GRNs through DSD does not yet allow us to unravel the distinct molecular mechanisms underpinning the establishment and maintenance of parthenogenesis, we have good evidence that parthenogenetic species in the genus Panagrolaimus are polyploid hybrids. This finding supports the hypothesis that hybridisation is a common route to parthenogenesis in Nematoda, as found in many other taxa as well. Parthenogenesis has also been linked to survival in novel and extreme environments, this would be facilitated in the Panagrolaimus species as they are capable of undergoing cryptobiosis (complete desiccation) in contrat to C.elegans and most other nematodes tested. Exploring the trait from a genomic perspective, we found genes known to be acting in this process in Panagrolaimus, but more importantly an intriguing link to Horizontal Gene Transfer (HGT) was found. Genes acquired through HGT appear to lend Panagrolaimus an adaptive advantage in extreme environments by acting in DNA repair mechanisms, which are important during rehydration. This illustrates the previously underestimated importance of HGT in Metazoa. The genomic and transcriptomic data sampled and assembled for this thesis can serve as a basis for future projects analysing the evolution of developmental systems with regards to GRNs and DSD, as well as detailed analyses of anhydrobiosis and the molecular background of parthenogenesis.

Item Type:	Thesis (PhD thesis)
Translated abstract:	Abstract Language Das Phylum Nematoda wird durch seine immense Artenvielfalt charakterisiert. Nematoden bewohnen nahezu alle Habitate der Erde. Trotz dieses Vorkommens in einer großen Zahlvon Ö kosystemen zeichnen sich Nematoden durch einen sehr strikten Bauplan aus, der zwischen zwei Großgruppen innerhalb des Phylums in den letzten 400 Millionen Jahren nur kleinsten Änderungen unterworfen war. Diese Konservierung der adulten Körperform ist unter Tieren etwas Besonderes. Diese außergewöhnliche Konservierung des Bauplans hat im Verbund mit einem in den Modellorganismen C. elegans, P. pacificus und Ascaris sehr ähnlichen Muster in der frühen Entwicklung zu der Annahme geführt, dass dieses Muster der Frühentwicklung beispielhaft für das ganze Phylum sei. Angeführt durch Arbeiten im Schierenberglabor in den letzten 25 Jahren ist allerdings klar geworden, dass es bedeutende Unterschiede in der Frühentwicklung verschiedener Nematoden aus unterschiedlichen ästen des Phylums gibt. Diese Befunde haben zusammen mit Daten, die in unterschiedlichen Arten der Panarthropoden erhoben wurden, die Frage aufgeworfen, ob das molekulare "Toolkit" zur Verwirklichung dieser unterschiedlichen Entwicklung einer ebensolchen Variabilität unterworfen ist. In der hier vorgelegten Arbeit wird diese Frage aus einer genomischen Perspektive durch das Kompilieren und Auswerten sehr großer Datenmengen bearbeitet. Diese Daten erlauben einen Vergleich von Arten, die phylogenetisch gesehen an entgegengesetzten Enden des Phylums zu finden sind und somit durch hunderte Millionen Jahre der Evolution voneinander getrennt sind. Es wurden aber auch Untersuchungen auf hierarchisch tiefer liegenden Ebenen der Verwandtschaft, zwischen Arten in einer bestimmten Großgruppe innerhalb der Nematoden und zwischen einzelnen Gattungen durchgeführt. In all diesen Taxa wurden genregulatorische Netzwerke (GRNs) der Frühentwicklung analysiert und mit dem "Entwicklungstoolkit" von C. elegans verglichen. Ich nutzte diesen Ansatz, um aktuelle Theorien zur Evolution von genregulatorischen Netzwerken zu prüfen. Hieraus ergibt sich das Bild, dass Gene, welche als Zwischenstufen in diesen Netzwerken fungieren, häufig durch den Prozess des "Developmental System Drift" (DSD) ausgetauscht werden, während hierarchisch höher und tiefer liegende Gene erhalten bleiben. Dies steht im Einklang mit den aktuellen Theorien zur Evolution der GRNs. Trotz dieser Divergenz innerhalb der Nematoden zeigte eine Analyse der extrem diversen Bilateria, zu denen Nematoden gehören, auch einen Entwicklungsprozess auf, der über große evolutionäre Distanzen konserviert ist. Dies ist jene Phase der Entwicklung, in der die adulte Körperform entsteht. Parthenogenese evolvierte in mehreren Gattungen in den Nematoden, mit einem potentiellen "Hotspot" in der "Clade IV" des Phylums. Ich nutzte die Daten, die ich zur Bearbeitung der oben geschilderten Fragen erhob, um den Ursprung und die zugrundeliegenden molekularen Mechanismen von Parthenogenese in der Gattung Panagrolaimus zu erforschen. Während es durch die Veränderungen in den GRNs durch das DSD derzeit noch nicht möglich war, molekulare Mechanismen genau aufzuklären, konnten Belege dafür gefunden werden, dass parthenogenetische Arten in Panagrolaimus polyploide Hybride sind. Dieser Befund unterstützt die Annahme, dass Hybridisierung auch in Nematoden vielfach zur Entstehung von parthenogenetischen Arten führt. Parthenogenetische Arten sind oftmals in neuen und unvorteilhaften Habitaten zu finden. Interessanterweise sind Panagrolaimus-Arten, im Unterschied zu C. elegans und den meisten anderen Nematoden, in der Lage, komplett auszutrocknen und wieder zum Leben zu erwachen ein Prozess, der Anhydrobiose genannt wird. Wir untersuchten den molekularen Hintergrund von Anhydrobiose in Panagrolaimus und fanden einige Gene, die bereits zuvor mit diesem Prozess in Verbindung gebracht wurden. Interessanterweise fanden wir auch eine direkte Verknüpfung zu Genen, die durch horizontalen Gentransfer (HGT) gewonnen wurden. Diese können Panagrolaimus-Arten während der Rehydrierungsphase ihrer DNA reparieren und dadurch einen adaptiven Vorteil liefern. Dies zeigt, wie wichtig der Prozess des HGT auch in Tieren sein kann, ein Aspekt, der bisher in wissenschaftlichen Untersuchungen vernachlässigt wurde. Die genomischen und transkriptomischen Daten, die im Verlauf dieser Doktorarbeit gewonnen und analysiert wurden, können zukünftig als Basis für Projekte dienen, welche Entwicklungssysteme im Hinblick auf GRNs und DSD untersuchen, sowie Anhydrobiose und den molekularbiologischen Hintergrund von Parthenogenese analysieren. German
Creators:	Creators Email ORCID ORCID Put Code Philipp H., Schiffer philipp.schiffer@gmx.de UNSPECIFIED UNSPECIFIED
URN:	urn:nbn:de:hbz:38-60436
Date:	3 December 2014
Language:	English
Faculty:	Faculty of Mathematics and Natural Sciences
Divisions:	Faculty of Mathematics and Natural Sciences > Department of Biology > Zoologisches Institut
Subjects:	Natural sciences and mathematics
Uncontrolled Keywords:	Keywords Language Evolution, Development, Genomics, Nematoda, GRNs, DSD English
Date of oral exam:	16 January 2015
Referee:	Name Academic Title Schierenberg, Einhard Dr. Plickert, Guenter Dr.
Funders:	VolkswagenFoundation
Refereed:	Yes
URI:	http://kups.ub.uni-koeln.de/id/eprint/6043