Comparative bone histology of the turtle shell (carapace and plastron)

Abstract

The bone histology of the turtle shell is valuable for addressing osteoderm and shell formation, reconstruction of fossil integumentary soft-tissue structures, phylogenetic hypotheses and functional aspects of the turtle shell, with both carapace and plastron showing similar results. Besides intrinsic physiological factors, the shell bones are proposed to be influenced by a mosaic of phylogenetic and functional factors influencing the microstructural properties. The ratio between phylogenetic and functional constraints is highly variable among the major turtle groups, and only where functional aspects are less dominant, phylogenetic signals can be deduced from the bone histology. The bone histology can thus be used to verify existing intra-specific phylogenetic (e.g., morphological, molecular and serologic) hypotheses among turtles.<br /> Groups that are well defined by bone histological characters are Bothremydidae, Pleurosternidae, Chelydridae, Plesiochelyidae and Thalassemydidae, Dermochelyidae, Dermatemydidae, Carettochelyidae and Trionychidae. Furthermore, the systematic position of uncertainly assigned taxa (e.g., aff. <em>Platychelys </em>sp., <em>Platysternon megacephalum</em>) and poorly known shell material (e.g., Kirtlington turtles) could be assessed. Aff. <em>Platychelys</em> sp., as well as Kirtlington histomorph I are both assigned to Pleurosternidae herein. Assignment of the latter taxon would indicate that the fossil record of Pleurosternidae has to be extended back into the Middle Jurassic. <em>P. megacephalum</em> was found to share some histological features with Chelydridae, thus supporting prior morphological hypothesis. In the other major turtle groups, the bone histology does not show clear phylogenetic signals or functional factors override existing phylogenetic signals respectively.<br /> One functional aspect that profoundly influences turtle shell bone microstructures is the adaptation to an aquatic habitat and life-style. In this respect, all turtles were grouped into four categories (I “terrestrial environment” to IV “extreme adaptation to aquatic/marine environments”), based on their ecology/palaeoecology. Comparison of the oldest known turtles with recent ‘aquatic’ and ‘terrestrial’ turtles independently revealed a terrestrial palaeoecology for the basal Testudinata. Shell bone microstructures can further elucidate the origin of turtles. Based on the comparison of basal turtles and several outgroup taxa including osteoderm-bearing pareiasaurs, mammals, placodonts, archosauromorphs and lepidosaurs, the origin of turtles is hypothesised to lie within Diapsida, with close relationships to archosaurs. In the case of placodont armour, a unique bone tissue (here termed ´postcranial fibrocartilaginous bone`) is described and a general model of osteogenesis is proposed.

<strong>Vergleichende Knochenhistologie des Schildkrötenpanzers (Carapax und Plastron) - Auswirkungen auf Systematik, Funktionsmorphologie und Ursprung der Schildkröten</strong><br /> Die Knochenhistologie von Schildkrötenpanzern liefert wertvolle Ergebnisse zur Osteoderm- und Panzergenese, zur Rekonstruktion von fossilen Weichgeweben, zu phylogenetischen Hypothesen und zu funktionellen Aspekten des Schildkrötenpanzers, wobei Carapax und das Plastron generell ähnliche Ergebnisse zeigen. Neben intrinsischen, physiologischen Faktoren wird die Mikrostruktur des Panzerknochens von einem Mosaik phylogenetischer and funktionaler Faktoren beeinflusst. Das Verhältnis beider Einflüsse variiert sehr stark unter den Schildkrötengroßgruppen. Nur wenn funktionelle Aspekte nur schwach ausgeprägt sind, können phylogenetische Signale abgeleitet werden. Die Knochenhistologie kann demnach zur Überprüfung bestehender (morphologischer, molekularer oder serologischer) Verwandtschaftshypothesen genutzt werden.<br /> Gruppen, die gut definierte Knochenmikrostrukturen aufweisen, sind die Bothremydidae, Pleurosternidae, Chelydridae, Plesiochelyidae und Thalassemydidae, Dermochelyidae, Dermatemydidae, Carettochelyidae, und Trionychidae. Weiterhin kann die systematische Position unsicher zugeordneter Taxa (z.B. aff. <em>Platychelys </em>sp., <em>Platysternon megacephalum</em>), sowie unzureichend bekanntes Materials bestimmt werden. Aff. <em>Platychelys</em> sp. sowie der Kirtlington Histomorph I werden beide den Pleurosternidae zugeordnet. Die Zuordnung des Histomorph I führt zu einer Ausdehnung des Fossilberichts der Pleurosternidae in den Mittleren Jura hinein. <em>P. megacephalum</em> zeigt einige histologische Gemeinsamkeiten mit den Chelydridae, was wiederum eine Unterstützung älterer morphologischer Hypothesen darstellt. In den restlichen Großgruppen ist kein klares phylogenetisches Signal vorhanden, oder es kommt zu einer Überprägung des Signals durch funktionelle Faktoren.<br /> Die Anpassung der Knochenmikrostruktur des Panzers an das aquatische Milieu gehört zu den stärksten funktionellen Faktoren. Hierdurch konnte eine Gruppierung aller untersuchten Schildkröten in vier Kategorien (I „terrestrischer Lebensraum“ bis IV „extremste Anpassung an das aquatische/marine Milieu) bezüglich ihrer Ökologie/Palökologie vorgenommen werden. Vergleiche der ältesten Vertreter der Schildkröten mit rezenten ‚aquatischen’ und ‚terrestrischen’ Vertretern belegen unabhängig die terrestrische Palökologie der basalen Testudinata.<br /> Die Knochenpanzermikrostrukturen wurden weiterhin zur Klärung des Ursprungs der Schildkröten genutzt. Basierend auf dem Vergleich von basalen Schildkröten und verschiedenen Außengruppenvertretern, welche Pareiasaurier, Placodontier, Mammalier, Archosauromorphe und Lepidosaurier beinhalteten, wird ein Ursprung innerhalb der Diapsida mit naher Verwandtschaft zu Archosauriern hypothetisiert. Für den Panzer der Placodontier wird weiterhin ein, in Osteodermen bisher unbekanntes knorpeliges Gewebe (´postkranialer faserknorpelhaltiger Knochen´), sowie ein generelles Modell der Osteogenese vorgestellt.