Ultrastruktur der Kopfnieren (head kidneys) von sedentären Polychaeten und ihre Bedeutung für die Phylogenie der Annelida

Abstract

Die Phylogenie der sedentären Polychaeten ist bisher ungeklärt. Die Polychaetentaxa Terebelliformia, Arenicolidae und Capitellidae sowie die Echiura zeigen jedoch in vielen Phylognieanalysen eine nahe Verwandschaft. Innerhalb dieser Verwandschaftsgruppe, dem sogenannten TAEC-Cluster, sind die phylogenetischen Beziehungen weitgehend unbekannt. Nur für die Capitellidae und Echiura kann ein Schwestergruppenverhältnis sicher angenommen werden. Morphologische Merkmale, die das TAEC-Cluster oder das Schwestergruppenverhältnis zwischen Capitellidae und Echiura unterstützen, sind bisher nicht bekannt.<br /> Innerhalb der Annelida tritt in den Larven fast aller Taxa ein Paar Protonephridien, die sogenannten head kidneys, auf. Wegen ihres Vorkommens in vielen Annelidentaxa und bei anderen Trochozoa, wie den Mollusca und Entoprocta, werden sie als phylogenetisch konserviert angesehen. In ultrastrukturellen Untersuchungen zeigen die head kidneys häufig taxonspezifische Merkmale. Mit dieser Arbeit wird überprüft, ob morphologische Merkmale der head kidneys das TAEC-Cluster als Teiltaxon der Anneliden unterstützen und Hinweise auf die Verwandschaftsbeziehungen innerhalb des Clusters liefern. Dazu werden die head kidneys von fünf Arten innerhalb des TAEC-Clusters ultrastrukturell untersucht.<br /> Bei den untersuchten Capitellidae <i>Capitella teleta</i> und <i>Notomastus lineatus</i> sind Terminalzellen der head kidneys monociliär und besitzen circumciliäre Mikrovilli. Die Filterstruktur der Zellen wird von einem cytoplasmatischen Zylinder mit längs verlaufenden Schlitzen gebildet. Bei <i>N. lineatus</i> hat jedes head kidney am Ende des Nephridialkanals zwei Terminalzellen, während bei <i>C. teleta</i> bis zu acht Terminalzellen auftreten. Diese Terminalzellen sitzen als laterale Verzweigungen einem langen Nephridialkanal an. Die monociliären Terminalzellen mit circumciliären Mikrovilli sind mögliche Apomorphien der Capitellidae.<br /> Für die Capitellidae und Echiura ergeben sich keine eindeutigen Merkmale in der Morphologie der head kidneys, die ein Schwestergruppenverhältnis unterstützen. Die für die Echiura untersuchte Art <i>Thalassema thalassemum</i> besitzt kurze, nur aus einer Terminal- und einer Kanalzelle bestehende head kidneys. Der Filter wird von Mikrovilli gebildet, die in zwei bis drei Kreisen um mehrere zentrale Cilien angeordnet sind. Zwar stimmen die head kidneys von <i>T. thalassemum</i> und <i>N. lineatus</i> darin überein, dass sie keine Nephroporuszelle besitzen, da diese aber bei <i>C. teleta</i> und den anderen untersuchten Arten auftritt, ist unklar, welcher Zustand ursprünglich für Capitellidae und Echiura ist. Gleichzeitig weist <i>C. teleta</i> Übereinstimmungen mit der Echiura-Art <i>E. abyssalis</i> auf, für die komplexe head kidneys mit lateralen Verzweigungen beschrieben wurden.<br /> Bei <i>Terebella lapidaria</i> (Terebelliformia) besitzen die head kidneys zwei multiciliären Terminalzellen, bei denen die Cilien von Mikrovilli umgeben sind. Allerdings handelt es sich nicht um circumciliäre Mikrovilli. Der Filter besteht aus einem cytoplasmatischen Zylinder mit Spalten. Eine multiciliäre Kanalzelle und eine aciliäre Terminalzelle bilden den Nephridialkanal. Im Vergleich mit den Außengruppen können zwei Terminalzellen und eine aciliäre Nephroporuszelle als Apomorphien der Terebelliformia angenommen werden.<br /> Bei <i>Arenicola brasiliensis</i> (Arenicolidae) zeigt die Filterstruktur der head kidneys eine Besonderheit, da sie gemeinsam von der Terminal- und Kanalzelle gebildet wird. Cytoplasmaausbuchtungen der Terminalzelle und der Kanalzelle greifen abwechselnd ineinander. Die Spalten zwischen den Cytoplasmausbuchtungen besitzen eine Filtrationsmembran. Die Terminalzelle ist multiciliär, wobei die Cilien wie bei T. lapidaria von Mikrovilli umgeben sind. Die multiciliäre Terminalzelle kann jedoch nicht als Apomorphie einer Schwestergruppe Terebelliformia und Arenicolidae gedeutet werden, da dieses Merkmal wahrscheinlich schon früher innerhalb der Annelida entstanden ist. Eine Merkmalsoptimierung der ultrastrukturellen Daten mit variierten Verwandschaftshypothesen zeigt keine Unterstützung für ein bestimmtes Verwandschaftsverhältnis zwischen den TAEC-Taxa. Gleichzeitig ergibt sich aber, dass bestimmte Merkmale, wie der Verlust der Nephroporuszelle, monociliäre Terminalzellen und verzweigte head kidneys mehrfach konvergent innerhalb der Anneliden entstanden sind. Durch einen Vergeich der Larvalentwicklung kann gezeigt werden, dass vergrößerte und nach caudal verlagerte head kidneys wahrscheinlich mit einer langen lecithotrophen Entwicklung zusammen hängt, bei der viele Segmente bereits im Larvalstadium ausgebildet werden. Der mehrfache Verlust von Nephroporuszellen kann dagegen mit der planktotrophen Lebensweise der Larven erklärt werden, da die Anforderungen an Exkretion und Osmoregulation in diesen Larven geringer sind.<br /> Innerhalb der Anneliden zeigen die head kidneys eine große morphologische Variabilität. Mit den hier bearbeiteten Arten sind für die bisher wenig untersuchten sedentären Polychaeten vergleichbare ultrastrukturelle Daten gewonnen worden. Damit ist die Basis für detailiertere Untersuchungen zur Evolution der head kidneys innerhalb der sedentären Polychaeten geschaffen.

<strong>Ultrastructure of the head kidneys in sedentary polychaetes and the significance for annelid phylogeny</strong><br /> The phylogeny of sedentary polychaetes is still unresolved. The polychaete taxa Capitellidae, Arenicolidae, and Terebelliformia as well as the Echiura show close relationships in the majority of phylogenetic analyses. But within this so called TAEC-cluster the phylogenetic relationships are largely unresolved. Only for Capitellidae and Echiura a sister group relationship was confirmed by molecular analyses. However, morphological characters supporting the TAEC-cluster or the sister group relationship of Capitellidae and Echiura have not been found so far.<br /> The trochophora larvae of annelids generally possess one pair of protonephridia, the so called head kidneys. Since head kidneys are a common and widespread character amongst Annelida and other Trochozoa, e.g. Entoprocta and Mollusca, it is assumed that they are phylogenetically conserved. Ultrastructural analyses revealed that characters of head kidneys are often taxon-specific. This study examines, whether the morphological characteristics of the head kidneys support the TAEC-cluster as subtaxon of the annelids or provide hints for resolving interrelationships within the cluster. Therefore, the ultrastructure of the head kidneys of five species in the TAEC-cluster is investigated.<br /> The examined species of Capitellidae, <i>Capitella teleta</i> and <i>Notomastus lineatus</i>, possess head kidneys with monociliary terminal cells that bear circumciliary microvilli. Each head kidney of <i>N. lineatus</i> has two terminal cells attached to the end of the nephridial duct, whereas <i>C. telata</i> has up to eight terminal cells. The filtration structure of the terminal cells is formed by a cytoplasmic cylinder with longitudinal slits. In <i>C. teleta</i> the terminal cells laterally branch off from various localities at the long nephridial duct. Monociliated terminal cells with circumciliary microvilli are a potential apomorphy of the Capitellidae.<br /> No morphological characteristics of the head kidneys were found, that unequivocally support a sister group relationship of Capitellidae and Echiura. The investigated species in Echiura, <i>Thalassema thalassemum</i>, possesses small head kidneys, which are composed of two cells only, a terminal cell and a duct cell. The filtration structure is formed by numerous elongate microvilli, arranged in two to three irregular circles, that surround a central tuft of cilia. A special nephridiopore cell is absent in head kidneys of <i>T. thalassemum</i> and <i>N. lineatus</i>. Since such a cell is present in <i>C. teleta</i> and the other species of the TAEC-cluster, it remains uncertain which is the primary character state in Capitellidae and Echiura. Furthermore, <i>C. teleta</i> shares morphological characteristics with another species of the Echiura, <i>Echiurus abyssalis</i>. This species is described to have complex head kidneys with several monociliary terminal cells branching off laterally from the nephridial duct.<br /> The head kidneys of <i>Terebella lapidaria</i> (Terebelliformia) possess two multiciliated terminal cells. The cilia are surrounded by microvilli that differ from circumciliary microvilli. The filter is formed by a cytoplasmic hollow cylinder with longitudinal slits. The nephridial duct consists of one multiciliary duct cell and one aciliary nephridiopore cell. Compared with available data in outgroups, two terminal cells and the aciliated nephridiopore cell can be assumed to be apomorphies of Terebelliformia.<br /> The head kidneys of <i>Arenicola brasiliensis</i> (Arenicolidae) possess a filter structure with a special characteristic. The filter structure is formed by the terminal cell together with the duct cell. Cytoplsamic protrusions of the terminal and duct cell interdigitate. The gaps between the protrusions are covered by a filtration membrane. The terminal cell is multiciliary, the cilia are surrounded by microvilli as in <i>T. lapidaria</i>. However, the multiciliated terminal cell cannot be regarded as an indicator for a sister group relation of Terebelliformia and Arenicolidae, because this character has presumably arisen already in the early evolution of annelids.<br /> The character optimization of ultrastructural data onto different phylogenetic hypotheses does not provide support for a specific relation within the TAEC-cluster. In addition, certain characteristics like the loss of the nephridiopore cell, monociliated terminal cells, and laterally branched terminal cells evolved several times within the annelids. A comparison of larval development reveals that the enlargement and relocation of the head kidneys caudally into the trunk are probably caused by the extended lecithotrophic development in some species. In these, many segments are formed already in the larval stage. The loss of the nephridiopore cell in larvae of other species may be explained by their planktotrophic lifestyle, because there is no requirement for high levels of excretion and osmoregulation.<br /> Within the annelids, the head kidneys show a high morphological variation. This investigation presents comparative ultrastructural data of head kidneys in five species of sedentary polychaetes. Since, to date, such data were largely missing in the sedentary polychaetes, basic information is provided for further research in the evolution of head kidneys in annelids in general and especially the TAEC-cluster.