Loading…
Neural Mechanisms and Computational Principles of Adaptive Sensory Processing
Wimmer, Klaus
Neuronale Systeme berechnen dynamische Repräsentationen der Umgebung: sensorische Neurone antworten selektiv auf sensorische Reize und adaptieren ihren „Code“ entsprechend den kürzlich erhaltenen sensorischen Eingaben. Trotz der Verbreitung von Adaptation in der neuronalen Verarbeitung von unterschiedlichen Sinneseindrücken in verschiedenen Spezies ist der funktionelle Nutzen von Adaptation oft unklar. Um die Berechnungsprinzipien der Adaptation vollständig zu verstehen, ist es letztlich notwendig die neuronalen Schaltkreise und die physiologischen Mechanismen zu verstehen die diese Berechnungen durchführen. Hier untersuchen wir die Generierung und die Adaptation von sensorischen Repräsentationen in der elementaren sensorischen Verarbeitung zweier unterschiedlich komplexer Modellsysteme: dem auditorischen System von Grillen und dem primären visuellen Kortex (V1) von Katzen. Zunächst untersuchen wir die Generierung und Dynamik von Orientierungsselektivität in V1. Physiologische und anatomische Daten weisen darauf hin, dass die Antworteigenschaften von Einzelneuronen nur im Kontext ihrer lokalen Verschaltungen verstanden werden können. Im Speziellen hängen die orientierungsselektive Antwort einer V1-Zelle und ihr zeitliches Antwortverhalten von ihrer Position in der Orientierungskarte und den dadurch bestimmten rekurrenten Eingaben ab. Wir untersuchen systematisch eine gesamte Klasse von Netzwerkmodellen, welche die Struktur der Orientierungskarte berücksichtigen und finden, dass nur ein Netzwerk, in dem sich rekurrente Erregung und Hemmung in Balance befinden und die afferente Eingaben dominieren, mit den experimentellen Daten vereinbar ist. Darüberhinaus zeigen wir, dass ein funktioneller Nutzen dieses „ausbalancierten rekurrenten“ Arbeitspunktes die erhöhte Sensitivität gegenüber Modulationen des Gleichgewichts von Erregung und Hemmung ist. Des Weiteren beschäftigen wir uns mit intrakortikaler synaptischer Depression als einem potentiellen Mechanismus, durch den Adaptation rekurrente Verarbeitung beeinflussen und damit die Repräsentation von sensorischen Reizen in V1 verändern kann. Wir simulieren Orientierungsadaptation in Netzwerkmodellen mit unterschiedlich starker synaptischen Depression und selektieren die Modelle deren vorhergesagte Veränderungen der Orientierungsselektivität und der ausgelesenen Wahrnehmung mit den experimentellen Daten übereinstimmt. Die relative Stärke von synaptischer Depression dieser ausgewählten Modelle steht in Einklang mit in-vitro Messergebnissen, was intrakortikale synaptische Depression zu einem plausiblen Mechanismus für Orientierungsadaptation macht. Die beste Übereinstimmung mit den experimentellen Daten finden wir für das ausbalancierte rekurrente Netzwerk, welches zudem die experimentell gefundene erhöhte Kapazität für adaptive Veränderungen in der Nähe von Singularitäten der Orientierungskarte korrekt vorhersagt. Abschließend untersuchen wir die Optimalität von adaptiven Systemen im einfacheren auditorischen System der Grille. Im Gegensatz zum primären visuellen Kortex, wo Information durch neuronale Populationen kodiert wird, überträgt nur ein einzelnes Neuron Information über hochfrequente Schallsignale zum Gehirn der Grille. Das erlaubt es uns, die gesamte Transinformation zwischen einem sensorischen Reiz und seiner neuronalen Repräsentation genau zu bestimmen. Wir entwickeln ein Experiment, das es gestattet zu unterscheiden, ob diese Repräsentation dem Infomax-Prinzip oder selektiver Kodierung folgt. Es zeigt sich, dass Adaptation zu einer Reduktion anstatt zu einer Verbesserung der Informationsübertragung führt, was im Widerspruch zum Infomax-Prinzip steht. Adaptatation unterdrückt allerdings selektiv die Informationsübertragung von Hintergrundsignalen und erleichtert dadurch die Detektion von verhaltensrelevanten Signalen.
Neural systems compute dynamic representations of the environment: sensory neurons respond selectively to sensory stimuli, and adapt their “code” according to recently received sensory input. Despite the ubiquity of adaptation throughout neural processing across different species and sensory modalities, the functional benefits of adaptation often remain unclear. Ultimately, a complete understanding of the underlying computational principles requires insight into the neural circuitry and the physiological mechanisms that carry out these computations. Here, we study the generation and adaptation of sensory representations in low-level sensory processing in two model systems of different complexity: the auditory pathway of crickets and the primary visual cortex (V1) of cats. We first investigate the generation and dynamics of orientation selectivity in V1. Physiological and anatomical data indicate that the response properties of individual neurons can only be fully understood in the context of their local circuitry. Specifically, orientation tuned responses of a V1 neuron and its temporal response characteristics depend on the neuron's position in the orientation preference map and the recurrent inputs related to that position. We systematically explore a whole class of network models that incorporate the structure of the orientation preference map and conclude that only a network operating in a regime where excitatory and inhibitory recurrent inputs are balanced and dominate the feed-forward input is consistent with the experimental data. Furthermore, we argue that one functional benefit of this “balanced recurrent” operating regime is its enhanced sensitivity to modulations of the balance between excitation and inhibition. We then focus on intracortical synaptic depression as a potential mechanism through which adaptation alters recurrent processing and thus V1’s representation of sensory stimuli. We simulate orientation adaptation in network models with different strengths of synaptic depression and select those models that predict adaptation-induced changes in orientation tuning and perceptual read-out consistent with experimental data. The relative strength of synaptic depression of the selected models is consistent with in vitro data, making intracortical synaptic depression a plausible mechanism of orientation adaptation. The best fit of the experimental data is found for the balanced recurrent network, which also correctly predicts an enhanced capacity for adaptive changes close to pinwheel centers. Finally, we study the optimality of adaptive systems in the simpler auditory pathway of the cricket. Unlike in primary visual cortex, where information is encoded by populations of neurons, just a single neuron conveys information about high frequency sounds to the cricket's brain. This enables us to accurately quantify the mutual information between a sensory stimulus and its neural representation. We design an experiment that allows us to distinguish whether this representation follows an infomax principle (a form of optimal coding) or a selective coding principle (a form of figure-background separation). We find that adaptation leads to a reduction rather than to an overall enhancement in information transmission, inconsistent with the infomax principle. However, adaptation also selectively decreases the amount of information that is transmitted about background signals, facilitating the detection of behaviorally relevant signals.
