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Evolutionary processes in oribatid mites at different scales in time as indicated by molecular markers

Schäfer, Marina (2009)
Evolutionary processes in oribatid mites at different scales in time as indicated by molecular markers.
Technische Universität Darmstadt
Ph.D. Thesis, Primary publication

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Item Type: Ph.D. Thesis
Type of entry: Primary publication
Title: Evolutionary processes in oribatid mites at different scales in time as indicated by molecular markers
Language: English
Referees: Scheu, Prof. Dr. Stefan ; Brose, Prof. Dr. Ulrich
Date: 12 November 2009
Place of Publication: Darmstadt
Date of oral examination: 19 June 2009
Abstract:

Chelicerata is one of the oldest arthropod phylum, already represented by diverse forms in the Cambrian fossil record, and mites (Acari) are the most diverse representative of the ancient lineage of Chelicerata. Oribatid mites (Acari, Oribatida) are species rich ubiquitous soil arthropods playing an important role in decomposition processes. They are a phylogenetic old taxon, with the oldest fossils dating to the Early Devonian (~380 million years ago), that presumably originated on land. Peculiarly, parthenogenesis is common in oribatid mites and lineages probably radiated while being parthenogenetic. The long-term existence of lineages that reproduce without males contradicts theories about the advantage and maintenance of sexual reproduction and is extremely rare among animals. Less than 1% of all organisms reproduce without sex, whereas in oribatid mites about 10% of the species are parthenogenetic. Using molecular markers we investigated evolutionary processes in oribatid mites at three time-scales. (1) The age of oribatid mites was estimated using 18S rDNA sequences and a Bayesian molecular clock approach. Remarkably, the results suggest that the radiation of oribatid mites fills the gap in the fossil record between the Cambrian explosion (540 mya) and the earliest fossil records of terrestrial ecosystems (410 mya). Therefore, oribatid mites likely were among the earliest colonisers of land, using the interstitial as stepping stone to colonise terrestrial habitats. Presumably, early terrestrial food webs were formed by omnivorous and detritivorous arthropods, thereby facilitating the invasion of terrestrial habitats by later colonisers of higher trophic levels. The ancestral state reconstruction of reproductive modes showed that the colonisation of truly terrestrial soils by oribatid mites resulted in multiple losses of sexual reproduction in basal groups and that some lineages reproduce parthenogenetically for millions of years. (2) The last ice-age lasting from ~115,000-11,000 years ago had major impact on species and genetic diversity of European arthropods. Using a molecular marker with intermediate resolution of several million years, the mitochondrial cytochrome oxidase I (COI) gene, we investigated the impact of this major climatic influence on soil organisms. Variations in COI of two oribatid mite and two springtail (Hexapoda, Collembola) species were investigated on a pan-European spatial scale. Colonisation patterns and spatial refugia differed between mites and springtails, but genetic diversity was high in each of the species at small and large spatial scale with genetic distances being extraordinarily high (>18% p-distance). The results indicate that the genetic structure of present day soil animal populations reflect pre-Pleistocene colonisation and diversification events. This suggests that the major evolutionary forces that shaped the belowground system differ from those that shaped above-ground ecosystems. (3) Processes that drive speciation in soil are unknown and the widespread occurrence of parthenogenesis among soil-living organisms has received little attention. Microsatellites are molecular markers that enable to resolve the actual genetic structure of populations, to analyse recent evolutionary processes and to infer reproductive modes. Microsatellite markers were used to investigate the population structure and genetic diversity of one sexual and one parthenogenetic oribatid mite species that coexist in the same habitat. The results showed that genetic diversity is high in both species and that gene flow in the sexual species is sufficient to ascribe all individuals in the sampling area to a single population. Parthenogenetic reproduction could be confirmed in the putatively parthenogenetic species with the population being more strongly structured indicating lower mobility of this species. Environmental factors responsible for the patchy distribution of individuals in both species could not be identified. However, microsatellites proved to be promising tools to analyse the genetic constitution of oribatid mite populations allowing to estimate population structure, population size and gene flow as major driving factors of evolutionary processes.

Alternative Abstract:
Alternative AbstractLanguage

Chelicerata gehören zu den ältesten Arthropoden und sind in kambrischen Fossilstätten häufig vertreten. Milben (Acari) sind die artenreichste Gruppe innerhalb der phylogenetisch alten Linie der Chelicerata. Hornmilben (Acari, Oribatida) sind artenreich und kommen ubiquitär in Bodensystemen vor, wo sie eine wichtige Gruppe im Zersetzersystem bilden. Hornmilben entwickelten sich vermutlich an Land und sind ein phylogenetisch sehr altes Taxon, da die ältesten Fossilien aus dem frühen Devon stammen (vor ~380 Millionen Jahren). Auffällig bei Hornmilben ist, dass Parthenogenese weit verbreitet ist und parthenogenetische Linien sogar radiierten. Die dauerhafte Existenz von Linien, die sich ohne Männchen reproduzieren, widerspricht den weitläufig bekannten Theorien über die Funktion und Aufrechterhaltung von Sex und ist sehr selten im Tierreich. Weniger als 1% aller bekannten Organismen pflanzen sich ohne Sex fort, bei Hornmilben sind 10% aller Linien parthenogenetisch. In dieser Arbeit wurden Hornmilben mit molekularen Markern unterschiedlicher Auflösung auf evolutionäre Prozesse in drei Zeitebenen untersucht. Das Alter der Hornmilben wurde auf Grundlage von 18S rDNA Sequenzen und einer entspannten Molekularen Uhr, basierend auf baysianischem Algorithmus, berechnet. Die Radiation der basalen Hornmilbentaxa fand in einem Zeitfenster zwischen der Kambrischen Explosion (vor 540 Millionen Jahren) und der Entstehung der ersten terrestrischen Ökosysteme, die von Fossilien bekannt sind (vor 410 Millionen Jahren), statt. Hornmilben waren daher wahrscheinlich unter den ersten Landbesiedlern und nutzten das marine Sandlückensystem als ‚Sprungbrett’ für die Besiedlung terrestrischer Lebensräume. Die Ergebnisse legen nahe, dass die frühen terrestrischen Nahrungsnetze von omnivoren und detritivoren Arthropoden gebildet wurden, die den Weg für folgende Landgänger höherer trophischer Ebenen bereiteten. Die Rekonstruktion der ursprünglichen Reproduktionmodi zeigt, dass die Besiedlung echter Böden an Land durch Hornmilben zum mehrfachen Verlust der sexuellen Reproduktionsweise in den basalen Linien führte und dass einige Linien sich seit mehreren Millionen Jahren parthenogenetisch fortpflanzen. Die letzte Eiszeit vor ~115.000-11.000 Jahren hat den Artenreichtum und die genetische Vielfalt in Europa maßgeblich beeinflusst. Unter Verwendung molekularer Marker, die eine mittlere zeitliche Auflösung von mehreren Millionen Jahren, im Vergleich zu den mehreren hundert Millionen Jahren, die durch 18S erfasst werden, wurde die Auswirkung dieser gewaltigen klimatischen „Störung“ auf Bodenorganismen untersucht. Die Veränderungen im mitochondrialen Gen Cytochromoxidase I (COI) wurden auf europaweiter Ebene in zwei Hornmilben- und zwei Collembolenarten (Hexapoda, Collembola) untersucht. Die Besiedlungsmuster und Refugien unterscheiden sich bei Hornmilben und Collembolen, aber in allen vier Arten war die genetische Diversität sehr hoch, sowohl im kleinen als auch im großen räumlichen Maßstab, und die genetische Distanz innerhalb der Arten war außerordentlich groß (>18% unkorrigierte p-Distanz). Die Ergebnisse zeigen, dass die gegenwärtigen genetischen Strukturen von Bodenorganismen präglazialen Ursprungs sind und auf Diversifizierungsereignisse vor dem Pleistozän zurückgehen. Dies weist darauf hin, dass die maßgeblichen evolutionären Kräfte, die das unterirdische System beeinflussen, von denen die oberirdische Systeme prägen, abweichen. Die Prozesse, welche zur Artbildung im Boden führen, sind noch unbekannt und das weitverbreitete Auftreten von Parthenogenese bei Bodentieren wurde bisher wenig beachtet. Mikrosatelliten sind molekulare Marker, die gegenwärtige genetische Populationsstrukturen auflösen und so die aktuellste evolutionäre Geschichte von Arten beschreiben können. Sie eignen sich auch zur Identifikation von Reproduktionsstrategien. Mit Hilfe von Mikrosatelliten wurde die Populationsstruktur und genetische Diversität einer sexuellen und einer parthenogenetischen Hornmilbe untersucht, die in einem Habitat koexistieren. Die Ergebnisse zeigen, dass auch bei diesen Markern und auf kleinem Raum die genetische Diversität in beiden Arten hoch ist. Genfluß in der sexuellen Art jedoch verbindet alle Individuen des Probegebietes zu einer einzigen genetischen Population. Die asexuelle Reproduktionsstrategie der parthenogenetischen Art konnte bestätigt werden und die Population war stärker strukturiert, was auf geringere Mobilität dieser Art im Boden schließen lässt. Umweltfaktoren, welche die aggregierte Verteilung von Individuen beider Arten steuern, konnten nicht identifiziert werden. Dennoch zeigte sich, dass Mikrosatelliten vielversprechend sind, um die genetische Beschaffenheit von Hornmilbenpopulationen zu beschreiben und bisher unbekannte Größen wie Populationsstruktur, Populationsgröße und Genfluß zu untersuchen.

German
URN: urn:nbn:de:tuda-tuprints-19551
Classification DDC: 500 Science and mathematics > 590 Animals (zoology)
500 Science and mathematics > 570 Life sciences, biology
Divisions: 10 Department of Biology
Date Deposited: 11 Dec 2009 11:43
Last Modified: 23 Jun 2017 08:39
URI: https://tuprints.ulb.tu-darmstadt.de/id/eprint/1955
PPN: 222469374
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