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Regulation of soil organic matter dynamics and microbial activity by endogeic earthworms

Butenschoen, Olaf (2007)
Regulation of soil organic matter dynamics and microbial activity by endogeic earthworms.
Technische Universität Darmstadt
Ph.D. Thesis, Primary publication

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Item Type: Ph.D. Thesis
Type of entry: Primary publication
Title: Regulation of soil organic matter dynamics and microbial activity by endogeic earthworms
Language: English
Referees: Schwabe-Kratochwil, Prof. Dr. Angelika ; Pfeifer, Prof. Dr. Felicitas ; Kempe, Prof. Dr. Stephan
Advisors: Scheu, Prof. Dr. Stefan
Date: 31 May 2007
Place of Publication: Darmstadt
Date of oral examination: 16 March 2007
Abstract:

Earthworms are among the most important members of the soil invertebrate fauna in temperate ecosystems. Through burrow construction, mixing of organic matter and mineral soil, comminution of organic matter and casting they beneficially affect soil structure and chemical properties, and thus the biomass, activity and community composition of microorganisms. Microorganisms, particularly bacteria and fungi, are the primarily decomposers of organic matter in soils. Since earthworms control the microbial community they also affect the fate of soil organic matter which may lead either to its mobilization or stabilization. This study investigates the role of different factors presumably controlling the interaction of earthworms and microorganisms with regard to the stabilization and mobilization of soil organic matter. The effect of endogeic earthworms (Octolasion tyrtaeum (Savigny)) and the availability of clay on the mobilization and stabilization of 14C-labelled catechol mixed into an arable and a forest soil was investigated. Production of 14CO2 and accumulation of 14C in humic fractions of casts and the non-processed soils were determined. Octolasion tyrtaeum did not affect 14CO2-C production in the forest soil, but increased it early in the arable soil; clay counteracted the effect of O. tyrtaeum in the arable soil. Clay and O. tyrtaeum did not affect integration of 14C into the humic fractions of the forest soil. In contrast, in the arable soil O. tyrtaeum increased the amount of 14C in the labile fractions, whereas clay increased it in the humin fraction, indicating that endogeic earthworms and clay are only of little importance in soils with high organic matter content, high clay content and high microbial biomass, but contrarily affect phenolic compounds in poor soils. Endogeic earthworms strongly increase microbial activity and thus mineralization of phenolic compounds, whereas clay decreases it by binding phenolic compounds when passing through the earthworm gut. The effect of cutting of shoots of white clover (Trifolium repens L.) and perennial ryegrass (Lolium perenne L.) on the availability of soluble carbon in the rhizosphere, and on the biomass and activity of soil microorganisms and juveniles of the endogeic earthworm species O. tyrtaeum (Savigny) and Aporrectodea caliginosa (Savigny) were studied. Both plant species increased microbial biomass in the soil, but microbial activity remained unaffected. Although defoliation increased the availability of carbon in the rhizosphere as indicated by the increase in microbial biomass, the biomass of both earthworm species decreased during the experiment, suggesting that earthworms were unable to exploit the microbial carbon pool in soil, rather, rhizosphere microorganisms appeared to have effectively competed with endogeic earthworms and exploited root carbon exudates. The interaction of saprophytic fungi and O. tyrtaeum on the translocation and stabilization of litter derived carbon (13C/15N labelled rye leaves) into the upper layer of an arable soil was investigated in a microcosm experiment. Phospholipid fatty acids and ergosterol were used as marker molecules to determine the effects of earthworms on bacterial and fungal abundance and microbial community composition. The results indicate that saprophytic fungi translocate and stabilize litter derived carbon in their mycelial network in the upper mineral soil. Endogeic earthworms reduce fungal biomass by grazing and thereby counteract the fungal stabilization of carbon. In addition, earthworms reduce bacterial biomass in the soil while mainly competing with Gram-negative bacteria for labile carbon resources. The flux of bacterial carbon (13C labelled Serratia marcescens cells) through the soil microbial community as affected by the passage through the gut of endogeic earthworms A. caliginosa was investigated by means of terminal-restriction fragment length polymorphism (T-RFLP) analysis of 16S rRNA gene fragments and rRNA stable isotope probing (SIP). Production of 13CO2-C was strongly increased in presence of A. caliginosa and in casts compared to the soil. Microbial communities in casts and soil after one day of incubation were almost similar and consist of eleven different bacterial lineages, with Proteobacteria and Actinobacteria being the most abundant; however they differed in the abundance of Acidobacteria, Firmicutes and Planctomycetes. After six days microbial community in the soil was almost similar to that of casts at day one. The clone library of the casts, in contrast, consisted of only five different lineages and was dominated by members of the phylum Firmicutes, predominantly Staphylococcus spp., indicating that the passage through the gut of endogeic earthworms considerably changes the activity and composition of the microbial community, and the mineralization and incorporation of bacterial carbon. The results of the present study document that endogeic earthworms increase the mineralization of soil organic matter by promoting, feeding on or competing with specific microorganisms in the soil. The effect, however, also depends on abiotic soil conditions such as soil texture.

Alternative Abstract:
Alternative AbstractLanguage

Regenwürmer zählen zu den bedeutendsten Organismen der Bodenfauna in temperierten Ökosystemen. Durch ihre Grabtätigkeit, die Durchmischung von organischer Substanz mit mineralischem Bodenbestandteilen und die Ablagerung von Kotaggregaten fördern sie die Struktur und chemischen Eigenschaften des Bodens, und auf diese Weise die Biomasse, Aktivität und Zusammensetzung der mikrobiellen Bodengemeinschaft. Mikroorganismen, vor allem Bakterien und Pilze, sind die Hauptzersetzer der organischen Substanz im Boden. Da Regenwürmer die mikrobielle Gemeinschaft kontrollieren, steuern sie die Stabilisierung oder Mobilisierung der organischen Substanz im Boden. In der vorliegende Arbeit wurden verschiedene Einflussfaktoren untersucht, welche die Interaktion zwischen Regenwürmern und Mikroorganismen im Hinblick auf die Stabilisierung und Mobilisierung organischer Substanz im Boden kontrolliert. Der Einfluss der endogäischen Regenwurmart Octolasion tyrtaeum (Savigny) und der Verfügbarkeit von Ton auf die Mobilisierung und Stabilisierung von homogen in einen Acker- und einen Waldboden eingemischtem, 14C markiertem Catechol, wurde in einem Mikrokosmosversuch untersucht. Die Produktion von 14CO2 und die Anreicherung von 14C in den unterschiedlichen Huminstoffen in Kotaggregaten und Boden wurden bestimmt. Octolasion tyrtaeum hatte keinen Einfluss auf die Produktion von 14CO2 im Waldboden aber erhöhte sie zu Beginn im Ackerboden. Die Verfügbarkeit von Ton wirkte dem mobilisierendem Effekt von O. tyrtaeum im Waldboden entgegen. Die Verfügbarkeit von Ton und O. tyrtaeum hatten keinen Einfluss auf die Anreicherung von 14C in den unterschiedlichen Huminstoffen des Waldbodens. Im Ackerboden hingegen erhöhte O. tyrtaeum die Anreicherung von 14C in den leicht abbaubaren Huminstoffen, während die Verfügbarkeit von Ton die Anreicherung von 14C in den schwer abbaubaren Huminstoffen erhöhte. Die Ergebnisse zeigen, dass endogäische Regenwürmer und die Verfügbarkeit von Ton nur einen geringen Einfluss auf die Festlegung phenolischer Verbindungen in Böden mit hohem Gehalt an organischer Substanz, hohem Gehalt an Ton und hoher mikrobiellen Biomasse haben. In Böden mit geringem Gehalt an organischer Substanz, geringem Gehalt an Ton und geringer mikrobiellen Biomasse erhöhen endogäische Regenwürmer die Aktivität der mikrobiellen Gemeinschaft, und damit die Mobilisierung phenolischer Verbindungen, während Ton phenolische Verbindungen durch die Durchmischung im Verlauf der Darmpassage stabilisiert. In einem weiteren Experiment wurde untersucht wie sich der Beschnitt der oberirdischen Biomasse einer Leguminose (Trifolium repens) und eines Grases (Lolium perenne) auf die Verfügbarkeit von Kohlenstoffexsudaten in der Rhizosphere, und auf die Biomasse und Aktivität von Bodenmikroorganismen und juvenilen endogäischen Regenwürmern (O. tyrtaeum, Aporrectodea caliginosa) auswirkt. Beide Pflanzen erhöhten die Biomasse jedoch nicht die Aktivität der Mikroorganismen im Boden. Obwohl der Beschnitt die Kohlenstoffverfügbarkeit und die mikrobielle Biomasse im Boden erhöhte, nahm die Biomasse der Regenwürmer im Laufe des Experiments ab. Die Ergebnisse deuten darauf hin, dass Regenwürmer mikrobiellen Kohlenstoff in der Rhizosphere nicht nutzen können und weiterhin, dass Mikroorganismen in der Rhizosphere erfolgreich mit endogäischen Regenwürmern um Kohlenstoffressourcen konkurrieren. Die Interaktion saprophytischer Pilze und O. tyrtaeum auf die Translokation und Stabilisierung streubürtigen Kohlenstoffs in die obere Schicht eines Ackerbodens wurde in einem Mikrokosmosversuch untersucht. Die Analysen des Phospholipid-Fettsäure-Muster (PLFA) und des Ergosterolgehaltes des Bodens dienten der Untersuchung des Einflusses von O. tyrtaeum auf die bakterielle und pilzliche Biomasse. Die Ergebnisse zeigen, dass saprophytische Pilze streubürtigen Kohlenstoff in den Boden eintragen und stabilisieren. Endogäische Regenwürmer fressen an den Pilzmyzelien und mobilisieren den darin enthaltenen Kohlenstoff. Weiterhin konkurrieren endogäische Regenwürmer mit Gram-negativen Bakterien im Boden um gelösten Kohlenstoff und reduzieren die bakterielle Biomasse. In einem weiteren Experiment wurde der Effekt von A. caliginosa auf die Nutzung von 13C markierten Bakterien (Serratia marcescens) im mikrobiellen Nahrungsnetz mit Hilfe der T-RFLP Analyse von 16S rRNA Fragmenten und des Stable Isotope Probing (SIP) untersucht. Aporrectodea caliginosa erhöhte die Produktion von 14CO2. Die Zusammensetzung der bakteriellen Gemeinschaft im Kot und Boden unterschied sich nach einem Tag nur sehr gering und wurden von Proteobacteria und Actinobacteria dominiert, unterschieden sich jedoch in ihrem Gehalt an Acidobacteria, Firmicutes und Planctomycetes. Nach sechs Tagen war die Zusammensetzung der bakteriellen Gemeinschaft im Boden nahezu identisch zu der im Kot nach einem Tag. Die bakteriellen Gemeinschaft im Kot hingegen wurde durch Firmicutes, hauptsächlich Staphylococcus spp. Dominiert. Die Ergebnisse zeigen, dass die Passage durch den Darm von endogäischen Regenwürmern einen beträchtlichen Einfluss auf die Aktivität und Zusammensetzung der bakteriellen Gemeinschaft hat und das mikrobielle Nahrungsnetz und die Mineralisation beeinflusst. Die Ergebnisse der Arbeit zeigen, dass endogäische Regenwürmer die organische Substanz im Boden durch Fraß von Mikroorganismen und Konkurrenz mit Mikroorganismen mobilisieren. Diese Effekte sind jedoch von abiotischen Bodenfaktoren wie Bodentextur abhängig.

German
URN: urn:nbn:de:tuda-tuprints-8207
Classification DDC: 500 Science and mathematics > 570 Life sciences, biology
Divisions: 10 Department of Biology
Date Deposited: 17 Oct 2008 09:22
Last Modified: 10 Dec 2012 10:12
URI: https://tuprints.ulb.tu-darmstadt.de/id/eprint/820
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