In this thesis, I describe my research on the causes and consequence of extra-pair (EP) mating and cooperative breeding in a passerine bird, the purple-crowned fairy-wren, Malurus coronatus. These costly behaviours are common aspects of animal mating systems, but how these are evolutionarily adaptive has puzzled biologists for decades. Why do females copulate with males outside their pair-bond? Why do some individuals assist in raising other individuals’ offspring? These questions were addressed based on detailed field-observations, combined with molecular analyses. Overall, relatedness among individuals is shown to be important in determining fitness benefits of both EP mating and cooperative behaviour in M. coronatus, and therefore predicts whether individuals engage in particular behaviours. In turn, as EP mating reduces relatedness among individuals, this appears to have important implications for the evolution of cooperative behaviour in general.


Females in many bird species actively pursue EP mating, but understanding why they do so (or why not) has generally proven challenging. I show that EP mating functions mainly in inbreeding avoidance in M. coronatus: broods of females paired with a first-order relative had almost 15 times higher rates of EPP than broods of females with an unrelated partner. Inbreeding resulted in increased hatching failure of eggs, and therefore EP mating in this species constitutes an adaptive mechanism to avoid large costs of inbreeding.
While EP mating is adaptive in M. coronatus, overall levels of EPP are considerably lower (4-6% of offspring) than in its highly promiscuous congeners (40-80%). This is surprising, because life-history features that determine costs or benefits of EP mating (e.g., the extent of paternal care and incestuous pairings) appear rather similar between the species. Possibly, M. coronatus females are restricted in EP mating by relatively low density and breeding synchrony that limit access to fertile EP males. Within M. coronatus, variation in such factors indeed explained part of the variation in EP mating, but females in an incestuous pairing actively overcame such constraints by synchronizing breeding with fertility of unrelated neighbouring males. Thus, EP mating behaviour is shaped by a complex interplay between benefits and constraints and the relative importance of those can be actively modulated by females. Moreover, minor changes in the costs, benefits and/or constraints can have far-reaching effects, suggesting that EP mating can evolutionarily be a rather flexible behaviour.


Cooperative behaviour that does not yield benefits for survival or reproductive success is in contrast with natural selection theory, and how such seemingly altruistic behaviour can persist is a prevailing topic in evolutionary biology. I show that helpers in M. coronatus feed siblings more than unrelated nestlings. Because helpers improve reproductive success and breeder survival, this supports the prediction of the kin-selection theory that helpers gain inclusive fitness of increased gene-transfer through relatives. Additionally, direct benefits also appear important in explaining variation in helper investment: less related helpers feed nestlings more when they are more likely to inherit the breeder position, probably to augment groups with future helpers. This therefore provides one solution of the puzzle how cooperation among non-related individuals can remain evolutionarily stable.


Helpers in M. coronatus are mostly males and breeder females may therefore benefit most from producing sons. Nonetheless, I did not find evidence for the hypothesis that females should adjust offspring sex ratio to overproduce males. One possibility is that sex-bias in long-term fitness returns is too small to drive evolution of sex ratio adjustment mechanisms, and this requires more in depth investigation.


The finding that helpers in M. coronatus have substantial beneficial effects on breeder survival and reproductive success is in strong contrast with its promiscuous congeners, in which such effects are much smaller. Since kinship is a major driver of apparently altruistic behaviour, low rates of EPP could contribute to cooperative behaviour. In a comparative study among 37 bird species, I show that this is a general pattern as enhancement of reproductive success and breeder survival by helpers is more frequent in species with lower levels of EPP. This result likely explains why cooperative breeding is associated with relatively low rates of EPP in general, and strongly suggests that the genetic mating system plays an important role in the evolution of social systems in animals.

In dieser Dissertation beschreibe ich meine Forschungen zu Ursachen und Konsequenzen von Kopulationen außerhalb des Paarbundes (extra-pair mating, EP) und von kooperativer Jungenaufzucht an einer Singvogelart, dem Purpurkopf-Staffelschwanz (auch: Purpurrot-gekrönter Fee-Zaunkönig), Malurus coronatus. Solch kostenaufwendige Verhaltensweisen sind häufig Aspekte von Paarungssystemen der Tiere, doch inwiefern sie evolutionär adaptiv sein können, beschäftigt Biologen schon seit Jahrzehnten. Warum kopulieren Weibchen mit Männchen außerhalb des Paarbundes? Warum helfen einige Individuen bei der Aufzucht von Jungen anderer Individuen? Diese Fragen wurden anhand von detailierten Freilandbeobachtungen in Kombination mit molekularen Analysen bearbeitet. Die Ergebnisse deuten darauf hin, dass der Verwandtschaftsgrad zwischen Individuen die Fitnessgewinne sowohl durch EP-Verhalten als auch durch kooperatives Verhalten entscheidend mitbestimmt. Im Gegenzug reduzieren Fremdvaterschaften den Verwandtschaftsgrad zwischen Individuen, und dies hat wichtige Konsequenzen für die Evolution von Kooperationsverhalten im Allgemeinen.


Weibchen vieler Arten suchen aktiv EP-Kopulationen auf, aber Gründe für ein Vorkommen - oder für den Umfang - dieses Verhaltens sind bisher noch wenig verstanden. In meiner Arbeit zeige ich, dass Fremdvaterschaften bei M. coronatus hauptsächlich der Inzuchtvermeidung dienen: Bruten von Weibchen, die mit einem Verwandten ersten Grades verpaart waren, zeigten fast fünfzehnfach höhere EP-Raten als Bruten von Weibchen, die mit ihrem Partner nicht-verwandt waren. Weil Inzucht den Schlüpferfolg deutlich minderte, dient Fremdvaterschaft bei dieser Art als adaptiver Mechanismus der Vermeidung hoher Inzuchtkosten.

Obwohl EP-Kopulationen bei M. coronatus adaptiv sind, ist die Rate der Fremdvaterschaft deutlich niedriger (4-6% des Nachwuchses) als bei seinen promisken Gattungsmitgliedern (40-80%). Dies ist insofern überraschend, als Aspekte des Lebenslaufs, die die Kosten und Nutzen von EP-Kopulationen mitbestimmen (z.B. Ausmaß der väterlichen Brutpflege und Inzucht), zwischen den Arten relativ ähnlich zu sein scheinen. Möglicherweise haben Weibchen von M. coronatus weniger Gelegenheit zu EP-Kopulationen, weil eine niedrigere Brutdichte und Paarsynchronität den Zugang zu fertilen Männchen limitieren. Innerhalb von M. coronatus erklärte die Variation dieser Faktoren tatsächlich einen Teil der Variation an Fremdvaterschaften. Jedoch überwanden Weibchen, die mit einem Verwandten verpaart waren, solche Hindernisse aktiv, indem sie ihr Brutverhalten mit der fruchtbaren Phase von nicht-verwandten benachbarten Männchen synchronisierten. Folglich wird EP-Verhalten von einem komplexen Zusammenspiel von Vorteilen und Beschränkungen bestimmt, deren relative Bedeutung von den Weibchen aktiv moduliert werden kann. Dass geringfügige Veränderungen von Kosten, Vorteilen und Beschränkungen weitreichende Wirkungen haben können, weist darauf hin, dass EP-Verhalten evolutionär relativ flexibel sein kann.


Kooperatives Verhalten, das keine Vorteile für Überleben oder Fortpflanzungserfolg bedeutet, steht im Widerspruch zur Theorie der natürlichen Auslese. Wie anscheinend altruistisches Verhalten dennoch bestehen kann, ist ein vornehmliches Thema der Evolutionsbiologie. In meiner Arbeit zeige ich, dass Helfer bei M. coronatus ihre Geschwister häufiger als nicht-verwandte Nestjunge füttern. Weil Helfer den Fortpflanzungserfolg und das Überleben des Brutpaares erhöhen, bestätigt dieser Befund eine Vorhersage, die auf Verwandtenselektion (kin selection) basiert: Helfer erhöhen ihre Gesamtfitness (inclusive fitness) durch erhöhten Gentransfer durch Verwandte. Zusätzliche direkte Vorteile scheinen ebenfalls wichtig zu sein für die Erklärung von Variation in der Einsatzbereitschaft der Helfer. Helfer füttern weniger nah verwandte Nestjunge stärker, wenn sie gute Aussichten darauf haben, die Rolle des Brutvogels zu übernehmen, und verstärken so möglicherweise die Gruppe ihrer zukünftigen Helfer. Diese Beobachtungen zeigen somit einen Lösungsweg auf für das Rätsel, wie Kooperation zwischen nicht-verwandten Individuen evolutionär stabil bleiben kann.


Obwohl Helfer bei M. coronatus besonders häufig männlich sind und brütende Weibchen daher von Söhnen besonders profitieren, finde ich keinen Beleg für die Hypothese, dass Weibchen das Geschlechterverhältnis ihres Nachwuchses zugunsten einer höheren Zahl von Söhnen modulieren sollten. Eine mögliche Erklärung dafür ist, dass auf lange Sicht Fitness-Vorteile zu gering sind, um die Evolution von Mechanismen zur Anpassung des Geschlechterverhältnisses voranzutreiben, doch dies bedarf näherer Untersuchung.


Der erhebliche Vorteil für Überleben und Fortpflanzungserfolg von Brutvögeln durch Helfer bei M. coronatus steht in starkem Kontrast zu den promisken Arten der Gattung Malurus, bei denen solche Effekte viel geringer sind. Weil scheinbar altruistisches Verhalten durch Verwandtschaft begünstigt wird, könnten niedrige Fremdvaterschaftsraten zur Ausprägung von Kooperationsverhalten beitragen. Anhand einer vergleichenden Studie an 37 Vogelarten zeige ich, dass sich Überleben und Fortpflanzungserfolg der Brutvögel durch Helfer bei Arten mit niedrigeren Fremdvaterschaftsraten generell viel deutlicher erhöhen. Im Einklang dazu berichtet eine neue Studie einen Zusammenhang von kooperativem Brutverhalten und relativ niedriger Fremdvaterschaftsrate. Meine Befunde zeigen dass das genetische Paarungssystem eine wichtige Rolle spielt für die Evolution von Sozialsystemen der Tiere.